何偉 蘇新良 吳凱南 周靜 胡代星 曹宜嘉 毛雨 任浩宇

·臨床研究與應(yīng)用·

cN0甲狀腺乳頭狀癌對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移相關(guān)因素的探討

何偉 蘇新良 吳凱南 周靜 胡代星 曹宜嘉 毛雨 任浩宇

目的：分析cN0甲狀腺乳頭狀癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)（contralateral central lymph nodes，Cont-CLNs）轉(zhuǎn)移相關(guān)因素，探討Cont-CLNs清掃適應(yīng)證。方法：回顧性分析2013年6月至2015年12月就診于重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院的單側(cè)PTC患者149例，均已接受甲狀腺全切以及預(yù)防性Cont-CLNs清掃。分析性別、年齡、腫瘤直徑、包膜外侵犯、原發(fā)灶數(shù)目、是否合并甲狀腺炎、喉前淋巴結(jié)、Ipsi-CLNs與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的關(guān)系。結(jié)果：本組患者Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移率和Cont-CLNs轉(zhuǎn)移率分別為73.2%和23.5%，其中性別、年齡、腫瘤直徑、原發(fā)灶數(shù)目、是否合并甲狀腺炎與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移均不相關(guān)（P=0.792、0.097、0.531、0.578、0.269、1.000），包膜外侵犯（P=0.017）、喉前淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移（P=0.006）和Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移（P＜0.001）與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移相關(guān)。但多因素分析后發(fā)現(xiàn)Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（P=0.010）。結(jié)論：包膜外侵犯、喉前淋巴結(jié)和Ipsi-CLNs是Cont-CLNs的影響因素；當(dāng)Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚，且合并喉前淋巴結(jié)或包膜外侵犯時(shí)，可考慮行Cont-CLNs清掃。

甲狀腺乳頭狀癌 對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié) 喉前淋巴結(jié) 中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃

甲狀腺乳頭狀癌（papillary thyroid carcinoma，PTC）是甲狀腺癌中最常見的一種病理類型；PTC發(fā)生患側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)（ipsilateral central lymph nodes，Ipsi-CLNs）轉(zhuǎn)移率為20%～90%［1-2］，對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)（contralateral central lymph nodes，Cont-CLNs）轉(zhuǎn)移率為16.0%～24.2%［3-6］。已知PTC淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移與腫瘤的局部復(fù)發(fā)和遠(yuǎn)處轉(zhuǎn)移有重要聯(lián)系［7］，且二次手術(shù)會(huì)使手術(shù)的并發(fā)癥增加。因此，臨床多主張初次手術(shù)時(shí)行選擇性的淋巴結(jié)清掃［8-10］。最新的美國甲狀腺協(xié)會(huì)（ATA）指南建議針對(duì)臨床淋巴結(jié)陰性（cN0）進(jìn)展期（T3或T4）的患者行預(yù)防性的單側(cè)或雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃，針對(duì)腫瘤較小、無包膜侵犯以及臨床淋巴結(jié)陰性（cN0）的患者，不推薦行預(yù)防性中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃［11］。由于高頻超聲對(duì)陽性淋巴結(jié)診斷靈敏度僅為10%～53%［12-13］，術(shù)前僅行B超檢查評(píng)估淋巴結(jié)的轉(zhuǎn)移狀態(tài)是不全面的，臨床還需在術(shù)中通過某些預(yù)測(cè)指標(biāo)來指導(dǎo)臨床進(jìn)行更為徹底的淋巴結(jié)清掃。本研究結(jié)合cN0 PTC患者的臨床特點(diǎn)以及術(shù)中冰凍結(jié)果，對(duì)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的相關(guān)因素進(jìn)行探討。

1 材料與方法

1.1 病例資料

回顧性分析2013年6月至2015年12月就診于重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院149例行手術(shù)治療的單側(cè)PTC患者臨床資料，其中男性40例，女性109例，男女比例為1:2.7，年齡為13～85歲，平均年齡為（40.5± 12.5）歲。納入標(biāo)準(zhǔn)為：1）患者均無頸部放射線暴露史、無頸部手術(shù)史、無甲狀腺腫瘤家族史；2）術(shù)前均采用高頻超聲對(duì)甲狀腺結(jié)節(jié)的位置、數(shù)目、大小、以及淋巴結(jié)狀況進(jìn)行評(píng)估；3）均為單側(cè)病灶，峽部病灶除外；4）均為臨床淋巴結(jié)陰性（觸診及高頻超聲均未提示淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移）；5）均在術(shù)前行細(xì)針穿刺活檢或術(shù)中冰凍診斷為PTC；6）手術(shù)方式為甲狀腺全切術(shù)+雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃+（-）頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃。

1.2 方法

1.2.1 分組標(biāo)準(zhǔn)根據(jù)術(shù)中冰凍切片提示Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目分為a、b、c 3組，a組轉(zhuǎn)移數(shù)目為0枚；b組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)目為1～2枚；c組淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚。

1.2.2 手術(shù)方式本研究149例患者均常規(guī)行甲狀腺全切+雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃+（-）側(cè)頸區(qū)淋巴結(jié)清掃；中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃范圍的解剖學(xué)標(biāo)志［11］：上至舌骨水平，下至無名靜脈，兩側(cè)為頸動(dòng)脈鞘，背側(cè)為椎前筋膜。本研究中Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移包括喉前淋巴結(jié)、氣管前淋巴結(jié)、患側(cè)氣管旁淋巴結(jié)；Cont-CLNs特指對(duì)側(cè)氣管旁淋巴結(jié)。

1.3 統(tǒng)計(jì)學(xué)分析

采用SPSS 22.0軟件進(jìn)行統(tǒng)計(jì)學(xué)分析，本研究中Cont-CLNs轉(zhuǎn)移因素的性別、年齡、包膜外侵犯、腫瘤大小，以及Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移情況、喉前淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移情況采用χ2檢驗(yàn)，原發(fā)灶數(shù)目、是否合并甲狀腺炎采用Fisher斜率法，同時(shí)包膜外侵犯、Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移≥3枚采用Cox回歸模型。以P＜0.05為差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。

2 結(jié)果

2.1 患者臨床資料分析

在149例患者中，其中男性為26.8%（40/149），女性為73.2%（109/149）。年齡≥45歲的患者為37.6%（56/149），＜45歲的患者為62.4%（93/149）。腫瘤直徑范圍為3～46 mm，腫瘤直徑平均值為（15.1±8.7）mm；全組23.5%（35/149）患者出現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移，出現(xiàn)暫時(shí)性低鈣血癥患者為62.4%（93/149）；隨訪8～38個(gè)月，僅1例局部復(fù)發(fā)和1例肺部轉(zhuǎn)移（表1）。

表1 患者臨床資料Table 1Demographic and clinicopathologic characteristics of patients with unilateral PTC

2.2 cN0患者Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的單因素分析

149例cN0患者中男性患者為26.8%（40/149），女性患者為73.2%（109/149），男女比例為1:2.7；年輕患者（＜45歲）為62.4%（93/149），年長患者（≥45歲）為37.6%（56/149）；其中存在包膜外侵犯的患者為13.4%（20/149）；其中8.1%（12/149）患者為多發(fā)病灶；2.7%（4/149）的患者合并有甲狀腺炎。在149例患者中腫瘤直徑≤10 mm為38.3%（57/149），腫瘤直徑＞10 mm且≤20 mm為41.6%（62/149），腫瘤直徑＞20 mm且≤30 mm為14.1%（21/149），腫瘤直徑＞30 mm為6.0%（9/149）；在149例cN0的患者中73.2%（109/149）出現(xiàn)Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移；23.5%（35/149）出現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移；149例患者中2例僅出現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的患者。在單因素分析中，本研究發(fā)現(xiàn)與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移相關(guān)較為明確的因素為Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移情況和包膜外侵犯（P＜0.001，0.017），然而性別、年齡、原發(fā)灶數(shù)目、腫瘤大小、是否合并甲狀腺炎的差異與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移未見統(tǒng)計(jì)學(xué)差異，其P值分別為0.792、0.097、0.269、0.531、1.000（表2）。

2.3 Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的多因素分析

本研究在單因素分析中發(fā)現(xiàn)，包膜外侵犯、Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移狀態(tài)與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移相關(guān)，行Cox多因素分析發(fā)現(xiàn)P值分別為0.232、0.010，可見Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的獨(dú)立危險(xiǎn)因素（表3）。

2.4 喉前淋巴結(jié)與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的關(guān)系

本研究中對(duì)80例患者喉前淋巴結(jié)進(jìn)行分析。其中喉前淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移29例，出現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移為37.9%（11/29），51例喉前淋巴結(jié)未轉(zhuǎn)移患者中出現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的為11.8%（6/51），提示喉前淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移狀態(tài)可能是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的一個(gè)影響因素（P＜0.05）。

2.5 手術(shù)并發(fā)癥

149例患者中93例患者術(shù)后出現(xiàn)暫時(shí)性低鈣血癥（Ca+＜2.0 mmol/L，正常值為2.2～2.6 mmol/L），未出現(xiàn)永久性低鈣患者（Ca+＜2.0 mmol/L，持續(xù)時(shí)間＞6個(gè)月）?；颊叱霈F(xiàn)低鈣血癥后予以碳酸鈣D3（鈣爾奇）600 mg，2次/d，口服補(bǔ)鈣后，所有患者均在6個(gè)月內(nèi)血鈣濃度恢復(fù)正常。全部患者術(shù)中均完整保留喉返神經(jīng)，術(shù)后出現(xiàn)暫時(shí)性喉返神經(jīng)麻痹為6.7%（10/ 149），恢復(fù)時(shí)間為（6.80±1.75）d，術(shù)后患者未出現(xiàn)永久性喉返神經(jīng)麻痹（喉鏡證實(shí)喉返神經(jīng)麻痹持續(xù)時(shí)間＞6個(gè)月）。

表2 對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的單因素分析Table 2Univariate analysis of factors related to metastasis of contralateral central CLNs

表3 對(duì)側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)因素的多因素分析Table 3Multivariate logistic regression of metastasis of contralateral central CLNs

2.6 隨訪以及復(fù)發(fā)

全體患者術(shù)后均根據(jù)ATA指南進(jìn)行治療，并定期進(jìn)行電話或門診隨訪；其中3例因電話號(hào)碼變更失訪。隨訪時(shí)間為8～38個(gè)月，平均時(shí)間為（23.3±6.7）個(gè)月。在146例患者中1例出現(xiàn)頸側(cè)區(qū)（Ⅱ區(qū)，初次手術(shù)未行該區(qū)淋巴結(jié)清掃）淋巴結(jié)復(fù)發(fā)，1例患者出現(xiàn)肺轉(zhuǎn)移，無其他部位轉(zhuǎn)移者。

3 討論

近年來，PTC發(fā)病率呈明顯增長趨勢(shì)［14］，雖然總體預(yù)后良好，但部分患者早期即出現(xiàn)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移［1-2］。目前，主要依靠高頻超聲在術(shù)前對(duì)淋巴結(jié)狀態(tài)進(jìn)行判斷。因其具有直觀、快捷、非侵入性等特點(diǎn)，而成為術(shù)前評(píng)估的首選檢查。但其靈敏度較低，尤其是對(duì)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)狀態(tài)的評(píng)估。冰凍切片作為一種具有較高準(zhǔn)確性的快速病理檢查，現(xiàn)已廣泛被臨床接受。冰凍切片對(duì)PTC的Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移敏感性為80.7%，特異性為100%，其準(zhǔn)確性為90%［15］，便于指導(dǎo)淋巴結(jié)清掃范圍。

本研究發(fā)現(xiàn)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移率為23.5%，與文獻(xiàn)報(bào)道［3-6］的結(jié)果相符。目前，已有諸多學(xué)者針對(duì)Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的影響因素進(jìn)行研究。Wan等［5］在325例接受甲狀腺全切以及雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃的患者中發(fā)現(xiàn)包膜侵犯（P=0.039）以及Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移狀況（P＜0.001）與Cont-CLNs轉(zhuǎn)移相關(guān)。Chen等［6］、Eun等［16］研究得出的結(jié)論略有差異，但均指出Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移狀況是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的獨(dú)立影響因素。本研究結(jié)果顯示，術(shù)中Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移狀態(tài)的不同，其Cont-CLNs的轉(zhuǎn)移情況，差異具有統(tǒng)計(jì)學(xué)意義（P＜0.001）。與上述研究不同的是，本研究對(duì)術(shù)中Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移的數(shù)目分為a、b、c 3組，Cont-CLNs轉(zhuǎn)移情況呈顯著性差異（P=0.001），多因素分析發(fā)現(xiàn)術(shù)中Ip?si-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的獨(dú)立因素。有文獻(xiàn)報(bào)道［16-17］包膜外侵犯可顯著增加PTC中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移，本研究同樣得出包膜外侵犯為Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的重要因素（P=0.017），但在多因素分析時(shí)差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，因此包膜外侵犯為Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的危險(xiǎn)因素，而非獨(dú)立影響因素。腫瘤直徑大小是影響PTC患者Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移的一個(gè)重要因素［16-18］，Koo等［18］研究指出腫瘤的直徑＞10 mm是Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移的一個(gè)高危因素，而Ipsi-CLNs同時(shí)也是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的一個(gè)獨(dú)立危險(xiǎn)因素。本研究中所納入的腫瘤大小，差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義，考慮由于腫瘤直徑均偏小，最終導(dǎo)致研究結(jié)果差異無統(tǒng)計(jì)學(xué)意義。基于之前的研究發(fā)現(xiàn)，有理由相信腫瘤直徑大小是影響Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的因素。喉前淋巴結(jié)作為Ipsi-CLNs的亞區(qū)［11］，由于其特殊位置，可同時(shí)收納聲門裂以上的淋巴注入頸外側(cè)淋巴結(jié)以及聲門裂以下的淋巴而注入氣管旁淋巴結(jié)，研究發(fā)現(xiàn)它是中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移與頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移的一個(gè)預(yù)測(cè)因素［19-20］。Chen等［6］研究發(fā)現(xiàn)喉前淋巴結(jié)是影響Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的一個(gè)預(yù)測(cè)因素（P＜0.001），本研究得出與上述研究相一致的結(jié)論（P=0.006）。甲狀腺癌根治術(shù)后并發(fā)癥是甲狀腺外科臨床關(guān)注的重點(diǎn)，在某種程度上限制淋巴結(jié)清掃的范圍。甲狀旁腺功能減退和喉返神經(jīng)損傷是甲狀腺癌根治術(shù)后的常見并發(fā)癥。甲狀旁腺功能減退主要表現(xiàn)為低鈣血癥，Henry等［21］研究發(fā)現(xiàn)低鈣血癥的發(fā)生與中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃有明顯的相關(guān)性，特別是術(shù)后早期的低鈣血癥。同時(shí)，Yong等［22］研究發(fā)現(xiàn)，雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃后低鈣血癥的發(fā)生率較Ipsi-CLNs清掃術(shù)后高。本研究中其暫時(shí)性低鈣血癥發(fā)生率為62.4%，高于其他文獻(xiàn)中所報(bào)道的14.0%～40.9%［5，16，23］。本研究中低鈣血癥發(fā)生率較高，考慮與低鈣血癥診斷標(biāo)準(zhǔn)不一（其他研究中采用標(biāo)準(zhǔn)為離子鈣＜1.0 mmol/L）和檢驗(yàn)誤差相關(guān)所致。本研究未出現(xiàn)永久性甲狀旁腺減退及永久性喉返神經(jīng)損傷的患者，且本組所納入的病例數(shù)較少，難以對(duì)預(yù)防性中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃與術(shù)后并發(fā)癥的關(guān)系作出評(píng)價(jià)。但Sadowski等［24］研究發(fā)現(xiàn)選擇性的雙側(cè)中央?yún)^(qū)淋巴結(jié)清掃并未顯著增加喉返神經(jīng)損傷的風(fēng)險(xiǎn)。臨床應(yīng)結(jié)合患者臨床特點(diǎn)，在不增加術(shù)后并發(fā)癥的前提下達(dá)到更充分的淋巴結(jié)清掃，特別是選擇性的Cont-CLNs清掃。

在隨訪的過程中，出現(xiàn)1例頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)復(fù)發(fā)和1例肺轉(zhuǎn)移患者?；仡櫰渑R床資料，肺部轉(zhuǎn)移患者腫瘤直徑＞30 mm，淋巴結(jié)轉(zhuǎn)移數(shù)目較多。頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)復(fù)發(fā)患者，其淋巴結(jié)復(fù)發(fā)區(qū)域?yàn)棰騾^(qū)，其頸側(cè)區(qū)淋巴結(jié)清掃范圍為Ⅲ、Ⅳ區(qū)，未行Ⅱ區(qū)淋巴結(jié)清掃，而導(dǎo)致轉(zhuǎn)移淋巴結(jié)殘留復(fù)發(fā)。因此，為減少局部復(fù)發(fā)，充分的淋巴結(jié)清掃十分重要。除3例失訪患者外，146例患者均未出現(xiàn)Cont-CLNs復(fù)發(fā)。但是，尚不能就此判定預(yù)防性的Cont-CLNs清掃可顯著減少局部復(fù)發(fā)。本研究的局限性在于病例數(shù)有限、腫瘤直徑均偏小、隨訪時(shí)間尚短，以上因素均可能導(dǎo)致結(jié)果的偏差，因此亟需更大樣本量、更長時(shí)間隨訪的研究。

綜上所述，包膜外侵犯、喉前淋巴結(jié)和Ipsi-CLNs是Cont-CLNs轉(zhuǎn)移的影響因素；當(dāng)Ipsi-CLNs轉(zhuǎn)移數(shù)目≥3枚，且合并喉前淋巴結(jié)或包膜外侵犯時(shí)，可考慮行Cont-CLNs清掃。

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（2016-10-14收稿）

（2016-11-25修回）

（編輯：孫喜佳校對(duì)：周曉穎）

Factors related to contralateral central lymph node metastasis in clinically node-negative papillary thyroid carcinoma

Wei HE,Xinliang SU,Kainan WU,Jing ZHOU,Daixing HU,Yijia CAO,Yu MAO,Haoyu REN

Department of Endocrinology and Breast Surgery,The First Affiliated Hospital of Chongqing Medical University,Chongqing 400016,China

Xinliang SU;E-mail:suxinliang@21cn.com

Objective:To analyze the factors related to metastasis of contralateral central lymph node(CLN)in cN0 papillary thyroid carcinoma(PTC)and discuss the indications for CLN dissection.Methods:We enrolled 149 unilateral PTC patients who underwent total thyroidectomy and prophylactic bilateral(CLN)dissection.This work analyzed the relationship of gender,age,extrathyroidal extension, multifocality,thyroiditis,ipsilateral central lymph nodes,and prelaryngeal lymph node with CLNs.Results:The rates of metastasis to ipsilateral and contralateral central compartments were 73.2%and 23.5%,respectively.In univariate analysis,gender,age,tumor size, multifocality,and thyroiditis were not important in predicting contralateral central compartment lymph node metastasis(P=0.792, 0.097,0.531,0.269,and 1.000,respectively);by contrast,extrathyroidal extension(P=0.017),prelaryngeal lymph nodes(P=0.006),and ipsilateral CLNs(P＜0.001)are related to CLN metastasis.However,multivariate analysis showed that ipsilateral central metastasis was an independent risk factor for lymph node metastasis in the contralateral central region when the number of ipsilateral central metastases is≥3(P=0.010).Conclusion:Extracapsular invasion,prelaryngeal lymph nodes,and ipsilateral CLN influence the metastases of CLN.Bilateral CLN dissection should be performed when the number of ipsilateral central metastases is≥3 and there is merger of extra-laryngeal lymph nodes or capsule invasion.

papillary thyroid carcinoma,contralateral central lymph nodes,prelaryngeal lymph nodes,central lymph node dissection

10.3969/j.issn.1000-8179.2017.01.193

重慶醫(yī)科大學(xué)附屬第一醫(yī)院內(nèi)分泌乳腺外科（重慶市400016）

蘇新良suxinliang@21cn.com

何偉專業(yè)方向?yàn)榧谞钕侔┑脑\斷與外科治療。

E-mail：409481727@qq.com